Anfibios

    Este grupo de tetrápodos representa un eslabón intermedio entre los peces estrictamente acuáticos y los amniotas terrestres. Estos conquistadores surgen en el Devónico Medio (380 millones de años a.p.), estando ya representados sus tres órdenes en el Jurásico, y llegan al presente con más de 6771 especies en el mundo.
   Los tres órdenes vivientes son Anura (ranas y sapos), Caudata (salamandras y tritones) y Gymnophiona (cecilias).
   Las características que definen a los anfibios son, entre otras, las que se listan a continuación:
  • Dos cóndilos occipitales.
  • Una vértebra sacra.
  • Piel glandular sin estructuras epidérmicas. Las glándulas pueden ser mucosas (producción de moco), granulares (producción de toxinas) y puede haber un tercer tipo, las cerosas (producción de ceras aislantes).
  • Dientes pedicelados. Constan de dos partes la corona y el pedicelo, se renuevan permanentemente.
  • Papilla amphibiorum. Elemento sensorial del oído interno que capta vibraciones de baja frecuencia (menos de 1000 Hertz). Forma parte del complejo opercular y cuyo circuito es: miembros anteriores- cintura pectoral- operculum- papila amphibiorum.
  • Corazón del adulto tricameral (dos aurículas y un ventrículo), mientras que en la larva es bicameral.
  • Respiración cutánea y pulmonar.
  • Costillas reducidas, no contactan el esternón.
  • Huevo sin cáscara ni anexos embrionarios.


Escuerzo (Lepidobatrachus llanensis)

predando un sapo (Rhinella sp.).
   Han ocupado una gran cantidad de ambientes en diversas latitudes, menos en las regiones subpolares y polares, y se han diversificado presentando hasta 26 modos reproductivos, cuatro tipo de vocalizaciones y variedad de comportamientos y morfologías. Estas características son fruto de la evolución del grupo frente a las nuevas presiones de selección que implica el ambiente terrestre.
   El nombre de la clase hace alusión a la existencia de dos fases (del griego amphi: doble, bio: vida) en la ontogenia. Si bien los anfibios ya presentan otras formas en sus ciclos reproductivos, es muy llamativa la existencia de una larva de vida libre (renacuajo). Los renacuajos tienen adaptaciones según en el ambiente en que se desarrollan.





Liophis semiaureus predando un ejemplar
de Leptodactylus latrans
   Las dietas de los anfibios están compuestas principalmente por insectos, cuyas poblaciones controlan, por esta razón es importante su rol sanitario en el control de insectos perjudiciales como mosquitos de los géneros Aedes y Anofeles (vectores del dengue y el paludismo). Sin embargo también hay especies carnívoras, que consumen otros anuros, roedores y pequeñas serpientes.
  Por otra parte, los anfibios son presa de un variado repertorio de predadores como aves, reptiles, insectos, mamíferos y otros anfibios.

Las especies con larvas acuáticas y adultos terrestres son importantes en el flujo de energía desde ambientes acuáticos hacia los terrestres.
          En Argentina solo tenemos los órdenes Anura y Ápoda, de los cuales se cuentan 177 especies distribuidas en 32 géneros de anuros y tres géneros de cecilias.


Dorado (Salminus brasiliensis) predando un ejemplar de Rhinella sp.










 Sobre las estrategias reproductivas de anfibios argentinos

  Desde el punto de vista de sus eco- regiones Argentina presenta una amplia gama de paisajes, correspondientes al clima subtropical templado, que incluye desde selvas subtropicales hasta estepas xerófilas, brindando una variada gama de oportunidades en cuanto a la explotación de nichos y las posibles adaptaciones que pueden tener lugar.
   Como dato general se puede tener en cuenta que, salvo en la Selva Paranaense o Subtropical Oriental, las temperaturas y las precipitaciones son estacionales. Esta característica difiere de las encontradas en latitudes más septentrionales, donde las precipitaciones y la temperatura tienen un patrón uniforme durante todo el año. Dadas estas condiciones estables el período de reproducción es extenso, casi sin cortes, ya que los recursos y condiciones necesarios para esta actividad están siempre disponibles.
   La lucha por los lugares de mejores condiciones y recursos, como perchas de canto, lugares de fabricación de nidos o cría de larvas, da lugar a comportamientos territoriales como competencia con las vocalizaciones o la lucha cuerpo a cuerpo entre machos, situación extraña pero no ausente entre nuestros anuros. Por el contrario, las condiciones ambientales templadas y marcadamente estacionales de nuestro país dan lugar a distintas e interesantes adaptaciones fisiológicas, comportamentales y ecológicas de los anuros argentinos.
    Se entiende por estrategia reproductiva a los atributos fisiológicos, etológicos o morfológicos que permiten optimizar la descendencia.

La reproducción en las cecilias

   Estos anfibios ápodos tienen costumbres hipogeas y por lo tanto no es fácil verlos y saber sobre sus costumbres y sus estados poblacionales. Por esta razón, lo que se conoce sobre este grupo es realmente limitado.
   Las cecilias se caracterizan por tener fecundación interna ya que el macho posee un órgano copulador impar, el phallodeum. Las cecilias pertenecientes a la especie Chthonerpeton indistinctum son altamente acuáticas, viven en zonas inundadas ó litorales de cuerpos de agua. Son vivíparas, teniendo entre 4 y 10 crías. Se conocen reportes de cortejo, donde el macho frota su cuerpo contra el cuerpo de la hembra para inducirla a copular, la cópula puede durar hasta tres horas. Su categoría ecológica es la de vulnerable.
    Las dos especies del género Siphonops argentinas tienen hábitos más mesófilos, son ovíparos y hacen la oviposición bajo tierra o bajo troncos y piedras. Los huevos son de color amarillo y están recubiertos por una membrana gelatinosa. Las dos especies están categorizadas como vulnerables.
    La última especie de los cecílidos argentinos es Luetkenotyphlus brasiliensis y esta categorizada como insuficientemente conocida, nada podemos decir acerca de su comportamiento reproductivo.

Generalidades en la reproducción de los anuros - El ambiente

   Teniendo en cuenta la presencia constante de salvedades podemos apuntar algunas generalidades en cuanto a los ciclos reproductivos de los anuros.
   La actividad reproductiva tiene lugar en los momentos del año más propicios, tanto para los adultos reproductivos como para las larvas.
   Los gatillos ambientales más importantes para dar inicio a la gametogénesis son la temperatura, las precipitaciones, el fotoperíodo y la humedad relativa, por lo tanto la estación estival puede tomarse como una estación de relevancia en la reproducción de este grupo, dado su rol en la evolución cíclica de la gametogénesis.
    Sin embargo, en el norte, centro y sur del país es posible encontrar especies que se reproducen durante todo el año; dentro de Bufonidae: Rhinella major, R. icterica, R. fernandezae y otros tienen actividad gonadal continua, sin período de descanso. Más drástico es el caso de R. variegatus, que se escucha vocalizando en las márgenes de cuerpos de agua con temperaturas ambientes cercanas al 0° centígrado; dentro de Hylidae Hypsiboas andinus vocaliza y se reproduce tanto en invierno como en verano, también en el género Pseudis hay actividad gonadal durante todo el año; en Leptodactylidae, Leptodactylus sp., Physalaemus  sp. y Pleurodema sp. tienen representantes que pueden reproducirse en invierno.
    Debido a la poca información sobre este tema no se sabe si la temperatura es un factor preponderante en todas las especies, con o sin interrupción en el ciclo gametogénico, como se observa en Lepidobatrachus laevis, L. llanensis y Leptodactylus bufonius.

        

Explosiones y territorios

   Es posible observar eventos reproductivos “explosivos” en las regiones xerófilas, halófitas y en general semidesérticas ó subhúmedas, como en las eco- regiones del Chaco seco, del Monte, del Espinal y Pampeana, donde las lluvias son marcadamente estacionales. Luego de grandes precipitaciones, que ocurren en verano y que generalmente son precedidas por períodos de sequía de varios meses, aparecen charcos temporarios donde se congregan varias especies para reproducirse.
    Estas congregaciones reproductivas son posibles por la partición del nicho desde diversos puntos de vista como el horario de actividad, lugar de canto, frecuencia dominante, especialización alimentaria, tipo de ambiente reproductivo.
   Estas observaciones dan una idea del gasto de energía que implicaría el comportamiento territorial en un ensamble de este tipo.
   La salvedad en este caso podrían constituirla Hypsiboas faber e H. punctata, hylidos “gladiadores” relacionados con la zona norte y centro de la Mesopotamia, respectivamente.

Espolón de Hypsiboas faber.
  H. faber construye un nido algo tosco que defiende cantando y luchando. Por otra parte se han reportado observaciones, entre machos que vocalizaban en el mismo terrario, de luchas por una percha de canto en H. punctata rubrolineata. Estas especies luchadoras pueden tener un prepolex en forma de espolón filoso.
Este prepolex en forma de espina es un carácter sexual secundario, como también lo son la presencia de almohadillas o excrecencias nupciales en dedos de la mano, mano, antebrazo o región pectoral, hay especies como Leptodactylus latrans donde, en el macho, se observa un marcado desarrollo humeral.







Las vocalizaciones

Hypsiboas pulchellus vocalizando

Si bien la gran mayoría de anuros son de costumbres nocturnas no dejan de ser conspicuos, esto se debe a que en la mayoría de las especies el macho puede vocalizar.    Estas vocalizaciones no implican un tiempo de “imprinting” como en las aves, que pueden aprender cantos de otras especies. La base genética del canto establecida en la especie puede ser considerada una barrera reproductiva tan potente como para resolver grupos crípticos, como el grupo ”ocellatus” en la familia Leptodactylidae.
     Las vocalizaciones resultaron más complejas de lo que se pensaba hasta hace pocos años en cuanto a la estructura de las mismas o la composición jerárquica y sincronizada de los coros.  Parecería ser común la correlación positiva entre el tamaño del macho y su éxito reproductivo.
   También se generaron contra- estrategias hacia el macho cantor dominante, como la existencia de “machos satélites”, oportunistas, que entran al territorio de un macho dominante donde esperarán que una hembra se acerque al dueño del territorio para interceptarla y amplexar.
Dendropsophus minutus vocalizando
     Por otra parte el hecho de vocalizar es arriesgado, ya que da la posición del emisor a sus posibles depredadores, entonces el macho satélite no vocaliza o lo hace muy despacio.
   La estructura de las vocalizaciones varía con la temperatura ambiente. Las vocalizaciones se pueden dividir en cuatro grandes grupos:
  • Canto nupcial: a su vez se divide en tres, canto de cortejo, canto territorial y canto de encuentro.
  • Canto de reciprocidad: el acercamiento de la hembra se da a través de un intercambio de vocalizaciones con el macho.
  • Canto de libración: un macho amplexado por otro macho procede a vocalizar y trepidar para avisar su condición al mismo.
  • Canto de advertencia: se observa cuando el animal es tomado por algún depredador o se enfrenta a uno.
      También es posible observar el canto de lluvia, común en las condiciones de alta temperatura y humedad previas a las grandes tormentas estivales, en varias especies.

Amplexos y fecundación

Amplexo de Scinax perereca
    Se entiende como fertilización interna cuando la misma ocurre antes de la puesta, dentro del oviducto de la hembra. Se conocen unas pocas especies en el mundo con esta forma de fertilización, cinco especies del género Nectophrynoides de África, Ascaphus truei de Norteamérica y tres especies del género Eleutherodactylus de Centroamérica. 
Amplexo Hypsiboas faber
   




La fecundación es externa en los anuros argentinos. La fecundación puede tener lugar en el agua, en tierra o en estratos verticales arbóreos. Siempre es precedida por el amplexo, definido como la posición en la cual las cloacas se encuentran de la mejor manera para la entrada del esperma en la cloaca de la hembra. Este abrazo también es el estímulo para la expulsión de los óvulos.
    El amplexo más observado en nuestros anuros es el axilar, más raros son el amplexo lumbar o inguinal, observado en Batrachyla sp. y el amplexo axilar cementado de Melanophryniscus sp., que puede durar muchas horas.

Los huevos y las puestas

Nido de espuma Physalaemus
    La puesta puede ser depositada al azar en el fondo o en piedras del cuerpo de agua en paquetes o ristras gelatinosas llamadas ganga (de hasta 14 metros en R. fernandezae), en hojas sobre los cuerpos de agua, en películas superficiales o nidos de espuma, en  nidos subterráneos o en cavidades de la hembra o del macho.
   El número de huevos puede variar desde grandes masas de más de 40.000 huevos pequeños R. arenarum, hasta una docena de huevos grandes en Gastrotheca christiani.
     Los huevos pueden ser coloreados y esta coloración puede tener distintas funciones como la criptosis, protección de las radiaciones ultravioleta o absorción de calor.
      Los  huevos son oscuros en Rhinella sp. generalmente están expuestos a la radiación solar en el fondo de los cuerpos de agua. Esta coloración implica la existencia de pigmentos que absorberían las radiaciones ultravioletas, dañinas en los embriones y sus procesos mitóticos. Por otra parte el color oscuro absorbe mayor cantidad de radiaciones pudiendo elevar la temperatura de la puesta y acelerando su desarrollo.
      La posible criptosis de los huevos verdes en Pseudis sp., que se observan dispersos en los bordes de los cuerpos de agua en masas levemente espumosas, sería otra función de la pigmentación.
Puesta en hojas Phyllomedusa tetraploidea
     Los huevos blancos en el género patagónico Alsodes sp. podrían evitar el sobrecalentamiento de los mismos, dada la menor absorción de radiaciones de este color, ya que la puesta es sobre rocas.
     Sin embargo los huevos de Phyllomedusa sp. también son de color blanco, pero como son depositados en estratos inferiores del dosel arbóreo, prácticamente no tienen exposición a las radiaciones solares y no necesitan protección pigmentaria.



Las larvas

   El tiempo de incubación de los huevos y el período de vida larvario esta íntimamente ligado a la temperatura ambiente, incluso dentro de la misma especie. La etapa larvaria de los anuros puede durar desde una veintena de días hasta un año dependiendo de la especie.
    Es interesante reseñar lo observado en el género Pseudis, donde las larvas de Pseudis platensis pueden llegar a superar los 15 centímetros de longitud, cuando la  hembra adulta apenas alcanza una longitud hocico- cloaca de 6 centímetros. Este fenómeno puede estar asociado a lo observado en el congénere, P. minutus, donde existen larvas bianuales, esto quiere decir que si las condiciones no son buenas para realizar la metamorfosis el estadio larval se puede alargar hasta el verano siguiente, llegando a este punto una “larva gigante”.
Cardumen de larvas
Larvas de varias especies chaqueñas
Pseudis platensis y su larva

Salvo una sola especie, la amplia mayoría de los anuros argentinos tienen desarrollo indirecto,  pasado un tiempo de incubación de los huevos eclosionan larvas de vida libre, que luego de un tiempo variable metamorfosean y pasan al ambiente terrestre, si el adulto es terrestre, o quedan en el agua con la morfología del adulto. 
En nuestro país no hay especies donde se verifique la viviparidad, como en el asombroso género africano Nectophrynoides donde la hembra secreta “leche uterina” en un claro ejemplo de matrotrofía.
Las larvas de los anuros sufren cambios durante su ontogenia, estos cambios sirvieron a Gosner (1960) para establecer 64 estadios, los mismos se utilizan en la sistematización del estudio de esta fase de los anuros. En cuanto a la morfología larval Orton (1953) estableció cinco tipos de larvas de acuerdo a la estructura de la cámara opercular, disposición y número de las aperturas del cuerpo y distintas características de la boca.

Figura B
Por otra parte, es posible observar diversos ecotipos en las larvas de los anuros, estos ecotipos están determinados por las presiones ambientales en que desarrollaran su etapa larvaria. Es posible encontrar convergencias en grupos filogenéticamente distantes o diferencias importantes en grupos muy emparentados.
En general se pueden dividir en larvas de cursos lénticos y larvas de cursos lóticos y, a su vez, si viven en aguas vegetadas o abiertas, a media agua o en superficie. Las larvas de cursos rápidos son deprimidas, con espiráculos laterales, pigmentadas dorsalmente y con estructuras que le permiten fijarse al sustrato mientras se alimentan. Por otra parte las larvas de cursos lénticos tienen cuerpos globosos, espiráculos ventrales, con aletas caudales altas y, si viven en aguas vegetadas, presentan pigmentación con diseños para aumentar su capacidad críptica, como la larva de Pseudis sp. Entre estos dos tipos de morfología pueden darse una gran cantidad de variaciones.
La alimentación de las larvas es en general suspensívora, ya sea por filtración o raspado. Sin embargo en Lepidobatrachus sp. y Ceratophrys sp. es posible encontrar larvas carnívoras e incluso, si faltan recursos en la charca, caníbales.
Figura A

     A-Individuo de Hypsiboas curupi que recién ha terminado la metamorfosis y sale por primera vez a la tierra, se observa todavía parte de la cola.
    B-Solo un par de horas después de tocar tierra por primera vez, este ejemplar de Phyllomedusa tetraploidea ya ha caminado mas de cincuenta metros desde su antigua charca y se ha subido a un arbusto

Sistemática y reproducción, a modo de resumen

Lo que sigue es un análisis de las distintas familias y las estructuras asociadas a las puestas. Se detallan los casos en que puede considerarse la existencia de cuidado parental, entendido como cualquier comportamiento encaminado a aumentar las probabilidades de supervivencia de puesta o las larvas.
Familia Microhylidae: No se observa ningún tipo de elaboración específica en la puesta. El género Dermatonotus deposita sus huevos en el fondo del cuerpo de agua. Por su parte, las hembras de Elachistocleis bicolor depositan entre 300 y 700 huevos oscuros, que forman una película en la superficie del cuerpo de agua.
Familia Centrolenidae: Se desconoce la puesta de Vitreorana uranoscopa, pero se sospecha que podría utilizar las hojas de amplia lámina sobre un cuerpo de agua para dejar sus huevos, una estrategia similar a la observada en Phyllomedusa sp.
Familia Bufonidae: El género Rhinella deposita ristras gelatinosas espiraladas de 3 a 14 metros con huevos melánicos, dependiendo de la especie, que se fijan en la vegetación sumergida. El género Melanophryniscus deposita varios paquetes gelatinosos conteniendo de 15 a 20 huevos en el fondo de la charca, siempre temporaria, al azar.
Familia Hylidae: La estrategia generalizada dentro el grupo consiste en depositar los huevos, de unas pocas docenas hasta 2000 en Hypsiboas raniceps, en masas gelatinosas que se adhieren a los vegetales sumergidos o al azar en el fondo del charco.
Sin embargo es posible observar otras estrategias, es el caso de Phyllomedusa sp. que deposita sus huevos en hojas de lámina grande, con la que construye un nido rústico en forma de “cucurucho”, que la hembra cementa con las secreciones propias de la puesta, cuando los huevos eclosionan las larvas caen al agua.
Trachycephalus typhonius ovipone masas gelatinosas que se dispersan, formando una capa superficial sobre el agua.
Fue reseñada la estrategia de Hypsiboas faber que construye un nido de arcilla, superficial en forma de plato de unos 30 cm de diámetro y cercano al cuerpo de agua principal, con el hocico y las extremidades. También he observado que el amplexo ocurra en el agua, en sectores playos, donde el nido es apenas una cavidad entre la vegetación sumergida. Una vez terminado el nido por el macho, este comienza  a vocalizar, el amplexo ocurre dentro del nido y la puesta queda desarrollándose en el mismo hasta que la siguiente precipitación comunica al nido con el cuerpo de agua y las larvas pasan a este último, para completar su desarrollo.

Amplexo de Hypsiboas curupí
 
Nido de Hypsiboas faber

Hembra cuidando larvas


Los huevos del género Pseudis, hasta 100 por puesta, son característicos por su coloración verdosa. No fabrican estructuras especiales para los mismos. Las especies del género Pseudis colocan sus huevos en masas apenas espumosas entre la vegetación de las márgenes del cuerpo de agua. Estos cuerpos de agua son generalmente permanentes. En cambio Pseudis limellum deposita su puesta, al azar, en el fondo del  cuerpo de agua.
Familia Hylodidae: Representada en Argentina solo por Crossodactylus schmidti, presente en los arroyos serranos de Misiones. Se tienen un registro dudosode C. dispar. Se conoce muy poco sobre los hábitos de esta especie. 
Familia Ceratophrydae: Especies como Ceratophrys sp. y Telmatobius sp. depositan masas gelatinosas al azar en el fondo del cuerpo de agua.
Famila Hemiphractidae: En el género Gastrotheca o “ranas marsupiales” se observa una estructura epitelial en el dorso de la hembra parecida a un bolsillo ó “marsupio”, donde el macho amplexado va acomodando los óvulos fecundados a medida que abandonan la cloaca de la hembra, en esta estructura cutánea terminarán su desarrollo o lo completarán en un cuerpo de agua, dependiendo de la especie.
Familia Brachycephalidae: Los huevos de Ischnocnema discoidalis tienen mucho vitelo y son reducidos en número, no se observa metamorfosis ya que la larva completa su desarrollo en el huevo, dentro del oviducto de la hembra. La eclosión da lugar al nacimiento de juveniles completamente formados y parecidos al adulto, pero de menor tamaño.
Familia Leptodactylidae: El género Leptodactylus constituye esta familia y presenta dos grupos: el grupo ocellatus y el grupo cavícola.
Nido de barro con cámara nupcial
Las especies del grupo ocellatus construyen nidos de espuma, similares a los del género Physalaemus. Notable es el caso de L. latrans, que luego de la construcción de un nido de espuma en forma de anillo, es posible ver a la hembra cerca del nido, incluso dentro del círculo central del mismo hasta la eclosión de los huevos. Los renacuajos son gregarios constituyendo “cardúmenes”, de interesante comportamiento grupal en cuanto a sus movimientos y conducta luego de ser dispersados. La hembra continúa cerca del grupo mostrando posturas de agresión o incluso atropellando al intruso o predador, que pueden ser desde aves, otros anfibios, los machos hasta un hombre. Este comportamiento justifica la ubicación de esta especie dentro de las que se verifica cuidado parental (comportamiento epimelético).

Leptodactylus bufonius en su nido
El grupo cavícola construye nidos de barro con cámara nupcial, esta cámara es un receptáculo esférico a 15- 20 cm de profundidad y de unos 10 cm de diámetro comunicado al exterior por un conducto de variable tamaño. El nido es construido por el macho cerca del cuerpo de agua, la hembra ovipone con espuma dentro de la cámara nupcial y luego se cierra la entrada, cuando llueve el nido se inunda, se comunica con el cuerpo de agua principal y las larvas pasan al mismo, L. bufonius y L. fuscus construyen este tipo de estructuras.

 
Leiuperinae: Incluye los géneros Pseudopaludicola, Physalaemus y Pleurodema. Las especies de Physalaemus construyen conspicuos midos de espuma, similares a los que construyen algunas especies del género Leptodactylus del grupo ocellatus. La pareja amplexa en la superficie del cuerpo de agua y mientras la hembra libera los óvulos el macho hace un “batido” con sus extremidades traseras, formando una espuma con sustancias proteicas que libera la hembra junto con los huevos. Esta espuma contiene los huevos que quedan flotando, la misma se seca rápidamente formando una superficie de protección contra la desecación. En general los nidos son de forma de semiesfera.
Familia Cycloramphidae: Más singular es el caso de Rhinoderma darwinii, anuro pequeño de los bosques andino- patagónicos habitante de la húmeda hojarasca. La hembra de esta especie deposita los huevos en el suelo, en un lugar con alta humedad, mientras en macho permanece cerca de la puesta. Al eclosionar los huevos el macho toma con la boca todas las larvas y las aloja en sacos vocales por tres semanas para luego liberar juveniles. Estas larvas toman parte de su alimento de la mucosa bucal del macho. La puesta es de 30- 40 huevos.
Se puede reseñar también el caso de Hylorina sylvatica cuyas cápsulas gelatinosas son adheridas en la vegetación de los márgenes del cuerpo de agua, pero que pueden quedar fuera del agua varios días sin perderse la puesta, luego los renacuajos se desarrollan en el agua. Ischnocnema discoidalis, único anuro con desarrollo directo, pertenece a esta familia y fue mencionado anteriormente.
También hay especies que simplemente oviponen en masas gelatinosas en el cuerpo de agua, como Odontophrynus sp., Alsodes sp.
Familia Strabomantidae: En el e país representada por los géneros Oreobates y Pristimantis.



Trampas de caida con vallas guía y de altura (esta trampas de altura fueron implementadas por primera vez en nuestro país) usadas en los estudios sobre la composición y distribución de la herpetofauna de los Refugios Yacutinga y Yaguaroundí. Trabajos publicados con la colaboración de Erika Kubich y Juan Nazer, respectivamente.